Ciclo epidemiológico de la fiebre Q en el ganado vacuno de leche

La fiebre Q está presente en al menos una de cada tres granjas de vacuno lechero, con un impacto negativo importante a nivel reproductivo. La propagación de la enfermedad entre granjas se produce por la transmisión aerógena entre rebaños vecinos y/o la introducción de animales excretores. Pero ¿cómo es el ciclo de Coxiella burnetii que mantiene la infección en las granjas positivas? Varios estudios realizados en los últimos explican cómo la fiebre Q se mantiene en las granjas positivas a través de un ciclo epidemiológico

Diferentes estados de los animales en un rebaño infectado

En un estudio preliminar realizado en Francia se analizaron los resultados de un muestreo realizado durante un mes en cinco granjas francesas infectadas con Coxiella burnetii.^[5]. Las vacas de esas granjas se muestrearon semanalmente y se realizaron análisis de ELISA en suero y PCR en 3 diferentes muestras (leche, heces y moco vaginal) analizándose la adecuación de los resultados a un modelo estadístico de 4 situaciones excluyentes mostradas en la figura 1: S, I -, I +, R.

• “S”: Animal susceptible (PCR – y ELISA -). Es el animal “Naif” que no ha sido infectado aún. Sufre la presión de infección, y una vez infectado, puede pasar al siguiente estado.
• “I –“: Animal infectado sin anticuerpos (PCR + y ELISA -). Es un animal que ha sido infectado y excreta bacteria, resultando positivo a un análisis de PCR, pero que todavía no ha seroconvertido. Estos animales excretan bacteria al ambiente, aportando bacterias a la carga bacteriana ambiental. Como la excreción puede ser intermitente, un animal en el estado “I -“ puede pasar a clasificarse en estado” S”. También es posible que pase al siguiente estado si seroconvierte.
• “I +”: Es un animal infectado con anticuerpos (PCR + y ELISA +). Es un animal infectado que ya ha seroconvertido. Estos animales también eliminan bacterias al ambiente contribuyendo a la carga bacteriana ambiental. Una vez que los animales seroconvierten, los anticuerpos permanecen mucho tiempo, por lo que no se contempla el paso de I + a I –. Eventualmente puede dejar de excretar, pasando al siguiente estado.
• “R”: Animal con anticuerpos que no excreta (PCR – y ELISA +). Como la excreción es intermitente, puede volver a pasar al estado anterior si comienza a excretar

Figura 1. Modelo epidemiológico que muestra las diferentes situaciones de los animales en una granja con fiebre Q.^[5].

El estudio muestra la adecuación de los datos de las vacas de las granjas muestreadas a las diferentes situaciones que permite el algoritmo del modelo, mostrando que el modelo es válido y que algunos parámetros pueden cambiar de unas granjas a otras, como por ejemplo el riesgo de infección o las diferentes probabilidades de excreción intermitente.

Existencia de animales Persistentemente Infectados

Dentro del estado de vacas excretoras en un rebaño infectado, existen animales que no muestran excreción intermitente, sino que excretan de una forma continua, en ocasiones a nivel muy alto, conocidas como superexcretoras: animales que eliminan altas cargas de C. burnetii a través de diferentes rutas de excreción durante periodos largos de tiempo y tienen un nivel alto de anticuerpos^[6]. Estos animales infectados crónicamente mantienen la excreción bacteriana y los anticuerpos durante varias lactaciones, y esto contribuye a los resultados positivos en análisis de tanque por ELISA y PCR incluso aunque la infección activa haya pasado, asegurando la persistencia a largo plazo de C. burnetii en el rebaño, incluso en épocas de elevada inmunidad del rebaño

A raíz de un estudio publicado en 2024 realizado en Alemania en 49 granjas^[7], se introduce el concepto de vacas Persistentemente Infectadas, como reservorio de Coxiella burnetii y como base del ciclo epidemiológico. Hay que tener en cuenta que una reinfección por C. burnetii desde el exterior puede producirse en cualquier momento, pero la presencia de vacas infectadas de forma persistente en presencia de una gran población de vacas susceptibles incrementa la probabilidad de iniciar una nueva recirculación en el rebaño.

El ciclo epidemiológico de la fiebre Q en rebaños infectados: Infección activa, infección latente y reactivación

La monitorización de granjas a través de analíticas proporciona información sobre el estado de infección de una granja. Sin embargo, además de tener información sobre la situación actual, es importante entender la dinámica de la infección que se produce cuando ésta se introduce en un rebaño. Para ello, una serie de dos estudios realizado en España en 178 explotaciones de vacuno en una primera parte y 94 en una segunda parte, evaluó los resultados de análisis de tanque para PCR y ELISA y muestras de animales de diferentes edades, con una diferencia de dos años para observar la evolución de la enfermedad^[8]. Se observaron 3 patrones diferentes de situación de granja: claramente positiva, positiva en alguno de los parámetros y negativa en todos. Según los cambios de patrón de granja a lo largo de los dos años y basándose en los resultados de tanque y de las muestras de animales de edades diferentes, se pudo describir un ciclo epidemiológico de las granjas infectadas en varias fases:

• Fase de Infección activa: tras la entrada de burnetii en un rebaño, el patógeno se disemina rápidamente entre la gran población de animales susceptibles. Los animales infectados comienzan a excretar C. burnetii a través de moco vaginal, heces, y fluidos del parto o aborto, contaminando el ambiente de la granja, por lo que la presión de infección aumenta. A partir de entonces, el porcentaje de animales que van seroconvirtiendo empieza a aumentar, aumentando la inmunidad del rebaño, paralelamente a la disminución del porcentaje de animales susceptibles.
• Fase de infección latente: una vez que el porcentaje de animales que han seroconvertido es muy alto y, por lo tanto, la inmunidad del rebaño es alta, la excreción disminuye, disminuyendo la presión de infección y pasando a una fase de infección latente en la que la circulación es menor. Esto va llevando a un aumento del porcentaje de animales susceptibles (principalmente animales que van naciendo e incorporándose al rebaño) y a que el rebaño tenga poca circulación y mucha susceptibilidad.
• Reactivación y paso a nueva fase de infección activa: cuando se ha alcanzado una situación de alta susceptibilidad, la presencia de bacterias en el ambiente y de animales persistentemente infectados puede producir que se reactive el ciclo, de manera similar a cuando burnetii entra en un rebaño nuevo, reiniciándose la fase de infección activa.

Figura 2. Presión de infección, porcentaje de seroprevalencia y porcentaje de animales susceptibles a lo largo de las fases de infección activa, infección latente y reactivación con paso a una nueva fase de infección activa. (adaptado de Piñero et al., 2014)^[8].

Resumen

• En las granjas infectadas, los animales van infectándose, sufriendo los efectos de la enfermedad, convirtiéndose en excretores que propagan la enfermedad y seroconvirtiendo. Algunos animales al cabo de un tiempo quedan inmunizados y dejan de excretar.
• Algunos de los animales infectados siguen estando infectados durante largos periodos de tiempo, convirtiéndose en animales Persistentemente Infectados, lo cual mantiene la fuente de infección junto con el ambiente incluso en momentos de alta inmunidad.
• Ciclo epidemiológico de la Fiebre Q: en las granjas positivas se observa una evolución en forma de oleadas, alternándose una fase de infección activa en la que hay alta circulación y una fase latente, en la que importantes subpoblaciones del rebaño se han inmunizado y en la que la circulación es menor, para volver a reactivarse al cabo de un tiempo y entrar en fase activa de nuevo.

Referencias

1. Guatteo R, Seegers H, Taurel AF, Joly A, Beaudeau F. Prevalence of Coxiella burnetii infection in domestic ruminants: a critical review. Vet Microbiol. 2011 Apr 21; 149(1-2):1-16.
2. Pablos-Tanarro A., Eiras Ferreiro C., Calavia Krehan P., San Miguel-Ayanz J.M., Ortega-Mora L.M., Ferre I. Presencia de anticuerpos específicos frente a Coxiella burnetii en explotaciones bovinas lecheras de Galicia y extensivas de carne en sistemas de dehesa. XVII Congreso Internacional Anembe de medicina bovina, Santander, 2012.
3. Piñero A., Astobiza I., Barandika J.F., Hurtado A., Atxaerandio R., García-Pérez A.L. Evolución de la prevalencia de Coxiella burnetii en explotaciones de bovino lechero en un periodo de 2 años. XVII Congreso Internacional Anembe de medicina bovina, Santander, 2012.
4. Uxía Yáñez, Jacobo Álvarez, Cristina Pisón, Antía Acción, Juan J. Becerra , Antonio Jiménez, Philippe Gisbert, Pedro G. Herradón, Ana I. Peña, Alberto Prieto, José M. Díaz-Cao and Luis A. Quintela. Prevalence, Risk Factors, and Relationship between Reproductive Performance and the Presence of Antibodies against Coxiellosis in Dairy Farm Milk Tanks in the Northwest of Spain. Animals 2024, 14, 367.
5. Courcoul Aurélie, Vergu Elisabeta, Denis Jean-Baptiste and Beaudeau François 2010Spread of Q fever within dairy cattle herds: key parameters inferred using a Bayesian approachProc. R. Soc. B.2772857–2865
6. Guatteo R, Beaudeau F, Joly A, Seegers H. Coxiella burnetii shedding by dairy cows. Vet Res. 2007 Nov-Dec;38(6):849-60.
7. Böttcher J, Alex M, Dänicke S, Gethmann J, Mertens-Scholz K, Janowetz B. Susceptibility, Immunity, and Persistent Infection Drive Endemic Cycles of Coxiellosis on Dairy Farms. Animals (Basel). 2024 Mar 29;14(7):1056.
8. Piñero A, Ruiz-Fons F, Hurtado A, Barandika JF, Atxaerandio R, García-Pérez AL. Changes in the dynamics of Coxiella burnetii infection in dairy cattle: an approach to match field data with the epidemiological cycle of C. burnetii in endemic herds. J Dairy Sci. 2014 May;97(5):2718-30.